Hunter se narodila v Conyers v Georgii jako sedmé dítě farmářské rodiny. Kariéru začala v 80. letech v newyorských divadlech, jako filmová herečka na sebe výrazněji upozornila rolí vězeňské fotografky v kriminální komedii Zmatky v Arizoně.

Mezinárodní popularitu a nominaci na Oscara jí vynesla role producentky v komedii Vysíláme zprávy. Největší úspěch však slavila v roce 1994 s rolí hluchoněmé klavíristky v úspěšném filmu Piano, nominaci na Oscara získala i za vedlejší postavu sekretářky ve filmu Firma. V roce 2004 si další vysloužila za vedlejší roli ve snímku Třináctka.

Momentálně mohou diváci vidět Hunterovým v seriálu Tady a nyní na obrazovkách HBO, v kinech se objevila například v romantické komedii The Big Sick.